Los cambios en el comportamiento del grupo en respuesta a un entorno preferido reflejan un afecto positivo.

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 10576 (2023) Citar este artículo

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Cuando se observan en sus entornos preferidos, los animales muestran cambios de comportamiento, como un aumento del descanso o una reducción del agonismo, lo que sugiere un afecto positivo y un mayor bienestar. Sin embargo, la mayoría de los estudios se centran en el comportamiento de individuos o, como mucho, de parejas de animales; aunque en los animales que viven en grupo los cambios ambientales beneficiosos pueden afectar el comportamiento del grupo en su conjunto. En este estudio, investigamos si experimentar un entorno visual preferido afectaba el comportamiento de formación de bancos de peces cebra (Danio rerio). Primero confirmamos una preferencia del grupo por una imagen de grava colocada debajo de la base de un tanque en comparación con una imagen en blanco. En segundo lugar, observamos grupos replicados con o sin la imagen preferida (grava) presente para determinar si un entorno preferido y enriquecido visualmente podría provocar cambios en el comportamiento de los cardúmenes. Encontramos una interacción significativa entre el tiempo de observación y la condición de prueba, con diferencias en el comportamiento de cardumen que reflejan una mayor relajación que emerge gradualmente con el tiempo en la condición de grava. Los hallazgos de este estudio revelan que experimentar un entorno preferido puede alterar el comportamiento grupal, haciendo que estos cambios holísticos sean valiosos como indicadores potenciales de bienestar positivo.

Se ha demostrado que los animales adaptan su comportamiento según el contexto ambiental que se les presenta1, y estas diferencias de comportamiento son evidentes tanto a nivel individual como grupal2. Estos cambios de comportamiento pueden deberse a factores sociales, ecológicos y ambientales. Por ejemplo, el entorno social, como la composición del grupo (es decir, la presencia o ausencia de congéneres o heteroespecíficos) y el tamaño del grupo, pueden alterar tanto el comportamiento individual como las interacciones dentro de los grupos (por ejemplo, 3,4,5,6), y la experiencia social reciente puede Influir en la expresión de la personalidad7. La dinámica del grupo puede verse influenciada aún más por el contexto ecológico en el que se observa a los animales. Se ha demostrado que la cohesión y la actividad del grupo, por ejemplo, difieren dependiendo de si los animales están buscando alimento o enfrentan la amenaza de la depredación (por ejemplo, 8). Finalmente, se puede implementar el enriquecimiento del medio ambiente, como la inclusión de estructuras físicas, el aumento del espacio disponible, la provisión de oportunidades de búsqueda de alimento y la estimulación sensorial para promover efectos positivos en el comportamiento y el bienestar de individuos y grupos9.

En los peces, por ejemplo, los estudios han demostrado que la creciente complejidad estructural, como la adición de sustratos (p. ej., grava, arena), plantas (artificiales o vivas) u otras características (p. ej., refugios en forma de tuberías, cuevas)10,11 puede disminuir el comportamiento agresivo12, impactar en las respuestas de ansiedad y estrés13 y ayudar a recuperarse de situaciones estresantes14, ver15 para una revisión. Sin embargo, otras manipulaciones ambientales también pueden afectar la dinámica de grupo en los peces. Por ejemplo, se ha demostrado que una mayor disponibilidad de espacio disminuye la densidad de grupo al aumentar las distancias entre individuos16, mientras que aumentos comparativamente pequeños en la turbiedad del agua pueden dar como resultado grupos más pequeños y niveles de actividad más bajos17 y un flujo de agua débil puede aumentar la agresión y disminuir la cohesión de los bancos de arena18. En general, estos hallazgos tienen implicaciones importantes para el manejo y el bienestar de los animales en cautiverio, ya que pueden brindar información sobre las respuestas conductuales de los animales a las modificaciones ambientales/de cría implementadas para mejorar el bienestar animal, así como también identificar posibles indicadores conductuales de estrés y bienestar. .

Curiosamente, sin embargo, los estudios han demostrado que los animales también responden únicamente a cambios visuales en su entorno, sin ningún cambio concomitante en la estructura física. Por ejemplo, se ha demostrado que varias especies de peces prefieren ambientes oscuros a los claros19,20, mientras que el pez cebra (Danio rerio) tiene preferencias individuales por ambientes azules y verdes sobre los rojos y amarillos21, aunque estos resultados pueden ser heterogéneos22. Las preferencias por patrones acromáticos horizontales, verticales y cuadrados dependen del tamaño preciso de los elementos del patrón23. Posiblemente de mayor relevancia ecológica, también se ha demostrado que el pez cebra tiene preferencia por imágenes de grava colocadas debajo del tanque de prueba, pasando una cantidad de tiempo comparable en un compartimento que contiene una imagen de grava en comparación con un compartimento que contiene grava real10.

En la mayoría de los estudios anteriores sólo se evaluó el comportamiento de elección individual, e incluso cuando se probaron grupos (por ejemplo, 10) la atención no se centró típicamente en el comportamiento de amontonamiento. Sin embargo, en especies altamente sociales, los cambios en el comportamiento de formación de bancos pueden verse como una respuesta flexible a diferentes condiciones ambientales8,17,18,24. Por ejemplo, anteriormente demostramos que los peces cebra se agrupan más juntos cuando se exponen a un entorno nuevo (negativamente estresante), pero tienden a dispersarse a medida que se habitúan24. En el estudio actual, utilizando el pez cebra como modelo, nuestro objetivo fue probar si un entorno visualmente enriquecido podría provocar un comportamiento de agrupamiento potencialmente indicativo de afecto positivo y, por lo tanto, de bienestar, es decir, un comportamiento que refleja la presencia de experiencias positivas, en lugar de únicamente la ausencia de experiencias negativas. (por ejemplo, 25). Primero buscamos confirmar que los grupos de peces preferían una imagen de grava en comparación con una imagen blanca colocada debajo de la base de un tanque, como se encontró anteriormente10. En segundo lugar, observamos cardúmenes replicados en un tanque de prueba que presentaba la imagen preferida (grava) y comparamos su comportamiento de cardúmenes con los cardúmenes replicados observados en un tanque de prueba que presentaba la imagen no preferida (blanco liso). Predijimos que los grupos evaluados con la imagen preferida mostrarían diferencias en el comportamiento de los bancos de arena indicativos de una experiencia positiva, en comparación con los bancos de arena evaluados con la imagen no preferida.

Los peces cebra adultos de tipo salvaje, obtenidos de un proveedor de acuarios domésticos (Aquatics to your Door, Reino Unido), se alojaron en grupos mixtos de alrededor de 35 peces en las instalaciones acuáticas de la Universidad de Lincoln (Reino Unido). A su llegada, los peces fueron asignados aleatoriamente a réplicas de tanques de almacenamiento no enriquecidos que medían 52 × 44 × 31 cm y se llenaron con 35 litros de agua declorada y esterilizada con luz ultravioleta. El agua se mantuvo a una temperatura constante de 24 ± 1 °C, lo que es consistente con las temperaturas experimentadas por el pez cebra de forma natural en estado salvaje, por ejemplo,26, y el fotoperíodo se mantuvo en un ciclo de luz:oscuridad de 12:12 (en: 6:00 h, apagado: 18:00 h) proporcionada por luces fluorescentes de techo. Los peces fueron alimentados diariamente hasta la saturación con larvas de quironómidos descongeladas (gusanos de sangre). Se mantuvieron en estas condiciones durante al menos 3 meses antes del inicio del estudio, momento en el que su longitud estándar media ± DE fue de 37,6 ± 1,96 mm. Este estudio siguió las pautas ARRIVE27 y todos los métodos utilizados se adhirieron a las Pautas ASAB para el uso de animales en investigación y obtuvieron la aprobación ética institucional local por parte del Comité de Ética en Investigación de la Universidad de Lincoln (UID CoSREC211).

Para comprobar que nuestra población de peces prefería un tanque con una imagen de grava colocada debajo de su base frente a una imagen blanca, como se ha demostrado previamente para esta especie10, se replicaron grupos de peces cebra (un total de 7 grupos independientes con 7 peces por grupo, como en 24, se probaron en un tanque de vidrio de dos cámaras de 45 × 25 × 25 cm (L × W × H) lleno con agua aireada y declorada hasta una profundidad de 20 cm (22,5 L). El tanque se dividió en dos particiones del mismo tamaño utilizando un tablero de espuma de PVC opaco, con una abertura de 5 × 5 cm a una altura de 1,5 cm desde el fondo del tanque permitiendo que los peces se muevan entre los dos compartimentos. En uno de estos compartimentos, una imagen laminada en color de Se colocó grava debajo de la base transparente del tanque. Esta imagen era la misma que se usó anteriormente10, pero se repitió para que encajara debajo de toda el área del tanque de pruebas. El otro compartimento contenía una hoja laminada de papel blanco normal. del lado (compartimento izquierdo o derecho) en el que se presentó la imagen de grava se aleatorizó (mediante un lanzamiento de moneda) para evitar un posible sesgo lateral del pez. El tanque de prueba se separó visualmente de los tanques adyacentes mediante un tablero de PVC blanco ubicado aproximadamente a 10 cm de las paredes del tanque.

Antes del inicio de la sesión experimental, se seleccionaron al azar siete peces del mismo tanque y se asignaron aleatoriamente a uno de los dos compartimentos, colocando cuatro individuos en un compartimento y los tres restantes en el otro; qué lado recibió los cuatro peces se seleccionó al azar para que, en promedio, no hubiera un sesgo inicial hacia ningún lado en particular. Luego se filmaron los bancos de arena durante 60 minutos usando una cámara montada sobre el tanque experimental. La grabación de vídeo comenzó inmediatamente antes de liberar al pez y el experimentador abandonó la habitación en 30 segundos. Cada pez individual (y por tanto cada grupo) fue analizado sólo una vez. Para cuantificar las preferencias a lo largo del tiempo, se determinó la proporción de peces en el compartimento que contenía la imagen de grava a partir del vídeo grabado a intervalos de 30 s.

Para investigar posibles diferencias de comportamiento en respuesta a la imagen preferida, se colocaron grupos replicados de peces (30 grupos independientes en total, con 7 peces ingenuos por grupo) en un tanque experimental de 45 × 25 × 25 cm (largo × ancho × alto) que contenía ya sea la imagen de grava (preferida) (n = 14 grupos, porque un grupo tuvo que ser excluido debido a una falla del video) o la imagen en blanco (no preferida) (n = 15 grupos). Por lo demás, las condiciones experimentales fueron idénticas a las utilizadas durante las pruebas de preferencia.

Después de liberar a los peces suavemente en el centro del tanque de prueba, se filmaron los cardúmenes durante los siguientes 60 minutos usando la cámara superior. Se extrajeron imágenes del video a intervalos de 10 s, y la posición bidimensional de cada pez individual en un banco se extrajo manualmente usando un código Matlab (MathWorks, Natick, MA)28 personalizado y se usó para calcular la densidad del banco (un La métrica que hemos demostrado anteriormente es indicativa de estrés agudo en el pez cebra24) para cada cuadro. La densidad del banco se definió como el número de individuos que se asocian dividido por el número total de asociaciones posibles dentro del banco, donde consideramos una asociación como dos peces que se encuentran dentro de dos longitudes corporales (el doble de la longitud corporal media de todos los peces en el banco) de cada otro24. Esta distancia está dentro del rango de distancias interindividuales observadas en cardúmenes en libertad29 y se ha utilizado previamente para caracterizar asociaciones sociales en peces30,31,32,33.

Todos los análisis se realizaron en R versión 4.0.4 (R Core Development Team). Para la prueba de preferencia, probamos si los peces preferían el compartimento que contenía la imagen de grava en comparación con el compartimento que contenía la imagen en blanco en función del tiempo ajustando un modelo no lineal de efectos mixtos (usando la función nlmer en el paquete lme434). en el que la variable de respuesta (la proporción relativa de peces en el compartimento de grava) se relacionó con el tiempo mediante una función asintótica. La identidad del grupo se incluyó como un efecto aleatorio para controlar las medidas repetidas a lo largo del tiempo. Para describir los cambios temporales en las preferencias, probamos si la intersección (que representa las preferencias iniciales) y la asíntota (que representa las preferencias posteriores) del modelo no lineal diferían significativamente del azar (es decir, una preferencia de 0,5) utilizando pruebas de Wald35.

Para la prueba de comportamiento, probamos si la densidad del banco de arena difería cuando el piso del tanque de prueba contenía la imagen de grava (preferida) en comparación con la imagen blanca (no preferida) ajustando un modelo lineal general de efectos mixtos (usando la función lmer en el paquete lme4) con la densidad de cardúmenes como variable de respuesta y la interacción entre la condición (suelo blanco o de grava) y el tiempo como predictor. La variable de respuesta se transformó con raíz cuadrada para garantizar la normalidad de los residuos del modelo, y el modelo incluyó pendientes aleatorias por grupo. La importancia de la interacción se probó comparando el modelo completo con un modelo nulo que contenía solo los términos del efecto principal utilizando una prueba de razón de verosimilitud36, y la normalidad y homocedasticidad de los residuos se confirmaron visualmente37. Posteriormente se utilizaron modelos lineales generales similares de efectos mixtos para explorar la interacción con más detalle, probando los cambios en la densidad de los cardúmenes a lo largo del tiempo para cada condición por separado.

Cuando se les presentó la posibilidad de elegir simultáneamente entre dos compartimentos por lo demás idénticos, uno con una imagen blanca debajo y el otro con una imagen de grava debajo, los peces inicialmente prefirieron la imagen blanca (es decir, la intersección en el modelo no lineal fue significativamente menor que probabilidad: estimación ± SE, 0,23 ± 0,04; z = –6,64, p < 0,001) aunque con el tiempo esto cambió a una preferencia significativa y sostenida por el compartimento con la imagen de grava (es decir, la asíntota en el modelo no lineal fue significativamente mayor que el azar: estimación ± SE, 0,80 ± 0,02; z = 13,85, p < 0,001) (Fig. 1).

Proporción de peces en el compartimento de grava en función del tiempo (n = 7 grupos). Para mayor claridad, los puntos de datos muestran la media de los siete grupos para un momento determinado. La línea continua denota el ajuste asintótico del modelo no lineal de efectos mixtos, las líneas grises muestran los intervalos de confianza del 95 % con arranque y la línea discontinua indica los niveles de preferencia aleatoria.

Al comparar el comportamiento de los cardúmenes de peces entre las dos condiciones separadas (una grava o una imagen blanca colocada debajo del tanque), la densidad de los cardúmenes fue predicha significativamente por la interacción entre la condición y el tiempo (χ2(1) = 8,17, p = 0,004; Figura 2). Específicamente, si bien las intersecciones no fueron significativamente diferentes entre sí (es decir, no hubo diferencia inicial entre las condiciones: z = 0,83, p = 0,404), hubo un aumento significativo en la densidad de cardúmenes a lo largo del tiempo en la condición de imagen blanca (χ2( 1) = 4,07, p = 0,044) y una disminución significativa con el tiempo en la condición de la imagen de grava (χ2(1) = 4,18, p = 0,041).

Densidad de cardúmenes en función del tiempo en la condición de piso de grava (líneas continuas, n = 14 grupos) y en la condición de piso blanco (líneas discontinuas, n = 15 grupos). Las líneas negras gruesas indican el ajuste de los modelos lineales de efectos mixtos, y las líneas grises los ajustes de los modelos para grupos individuales.

Este estudio investigó si la presencia o ausencia de un entorno preferido podría influir en el comportamiento grupal de los animales. Primero, los resultados confirmaron que los grupos de peces cebra tenían preferencia por la presencia de una imagen de grava, en comparación con una imagen blanca. En segundo lugar, cuando se probaron los grupos en tanques que contenían la imagen de grava preferida o la imagen blanca no preferida, se observaron cambios en su densidad de cardúmenes a lo largo del tiempo, lo que refleja una mayor relajación en la condición de grava y una mayor ansiedad en la condición de piso blanco.

La preferencia por la imagen de grava es consistente con los hallazgos de Schroeder et al.10, quienes encontraron que el pez cebra exhibe niveles similares de preferencia por una imagen de grava colocada debajo de su tanque en comparación con un sustrato de grava real. Curiosamente, en nuestra prueba de preferencia, los peces inicialmente parecieron evitar el compartimento con la imagen de grava, lo que se puede notar por la proporción promedio comparativamente baja de peces en el compartimento de grava durante los primeros 10 minutos (Fig. 1). Sugerimos que esta evitación inicial probablemente se deba a la novedad de la imagen de grava, que nunca antes habían encontrado. Los animales en las pruebas de preferencia generalmente también requieren una exposición previa, o una experiencia significativa de, un estímulo/entorno particular antes de que se pueda revelar una preferencia por ese estímulo/entorno38. Sin embargo, después de esta evasión temprana, los peces pasaron la mayor parte de su tiempo en el compartimento que contenía la imagen de grava, lo que indica que, una vez que la imagen se volvió familiar, pronto fue preferida de manera constante. Los resultados en otras especies de peces han demostrado que prefieren un sustrato más complejo (por ejemplo, guijarros o trozos de concha de diferentes colores) a uno simple que contenga, por ejemplo, sólo arena fina (pargo rojo (Lutjanus campechanus)39; espinoso de tres espinas ( Gasterosteus aculeatus)40). Esto sugiere que un sustrato visualmente más heterogéneo y complejo podría ser ventajoso para los peces, posiblemente como un fondo más eficaz para evitar la depredación (por ejemplo, los killis (Heterandria formosa)41; los gobios de roca (Gobius paganellus)42). Esto podría deberse a que se parece a un sustrato natural (pez cebra43) o a que hace que el tanque parezca más oscuro o más profundo (pez cebra44), lo que generalmente se prefiere porque se percibe como un entorno más seguro (espinoso de tres espinas45). Sin embargo, aunque puede haber principios generales que sean traducibles entre especies, también es importante considerar que puede haber preferencias específicas de cada especie y/o de un individuo/grupo para ciertas características del enriquecimiento. Por ejemplo, los gobios de roca preferían el fondo porque eran mejores para combinar colores morfológicamente42.

Después de la prueba de preferencia, observamos que cuando se alojaron grupos de peces en un ambiente con solo la imagen de grava preferida debajo de la base del tanque, se observaron cambios significativos en su comportamiento de agrupamiento con el tiempo. No hubo diferencia inicial en el comportamiento del grupo entre las condiciones (grava o imagen blanca), muy probablemente porque, como en la prueba de preferencia, hubo una respuesta de estrés conductual inicial (c. 10 min) al entorno novedoso (grava), no experimentados previamente en sus tanques de almacenamiento. Sin embargo, una vez que los peces se familiarizaron con el entorno, mostraron un cambio en el comportamiento grupal que parecía reflejar una mayor relajación, similar al observado en nuestro estudio anterior24 en el que el comportamiento grupal cambió a medida que los grupos se acostumbraron a un entorno inicialmente nuevo. Sin embargo, en el estudio actual, los peces expuestos a la imagen de grava preferida mostraron posteriormente una densidad de cardúmenes significativamente reducida en comparación con los del entorno blanco (que también era novedoso y al que se esperaría que se habituaran). Esto sugiere que no simplemente se estaban volviendo menos ansiosos con una mayor habituación, sino que mostraron una respuesta conductual "positiva" al experimentar la presencia del piso de grava (preferido).

Dichos cambios son comparables a los estudios que muestran que los entornos de alojamiento preferidos de los animales (por ejemplo, aquellos que contienen plantas y refugio) pueden promover la resiliencia, incluida la recuperación de situaciones estresantes14 y/o una respuesta conductual reducida al estrés (negativo)46, y reflejan investigaciones que revelan cómo los entornos ambientales la provisión de enriquecimiento induce la expresión conductual de bienestar positivo y no sólo la eliminación/reducción de indicadores conductuales de estrés negativo (por ejemplo, ratas de laboratorio47; pollos de engorde48). Sin embargo, hay informes de hallazgos contrastantes con los nuestros en la respuesta grupal al estrés. Por ejemplo, Suriyampola et al.18 observaron grupos menos cohesivos cuando el pez cebra fue expuesto a un flujo de agua débil, y Powell et al.49 registraron una disminución en la cohesión social inmediatamente después de la exposición a la limpieza del tanque. Esto sugiere que las respuestas grupales pueden variar según el contexto, como el tipo, modo de entrega y momento de cualquier factor estresante determinado, además de mostrar sensibilidad a la valencia; reflejando la variación en la respuesta al estrés que también se observa en los individuos50 y destacando la importancia de incluir indicadores adicionales junto con medidas de cohesión grupal para ayudar a la interpretación general. Por ejemplo, en ausencia aparente de factores estresantes, se descubrió que el pez cebra mostraba casos de "intensidad de cardumen" que pueden reflejar una respuesta emocional positiva, en lugar de negativa, dadas las reducciones concurrentes en el agonismo y el aumento de la sincronía conductual51. La respuesta de un grupo al estrés también puede verse influenciada por su proporción de sexos o su historia social, con subgrupos recientemente formados de individuos familiares (como se usa aquí) que se comportan de manera diferente a grupos sociales estables más establecidos desde hace mucho tiempo (p. ej., 18, 49).

En general, nuestro estudio resalta el impacto que las simples manipulaciones visuales de factores ambientales pueden tener en el comportamiento grupal y, por lo tanto, confirma la importancia de la provisión de enriquecimiento para promover un buen bienestar y modelos animales de mejor calidad (por ejemplo, 52, 53). Además, enfatiza la importancia de tener en cuenta respuestas grupales más holísticas al estudiar el comportamiento y el bienestar. Las interacciones sociales son fundamentales para los animales que viven en grupo y, como tales, deben considerarse al estudiar el bienestar animal, ya que pueden agregar información valiosa en varios contextos diferentes, incluidos los impactos positivos y negativos del entorno de un animal. Por ejemplo, tomando los resultados del estudio actual y los de Kleinhappel et al.24 juntos, el comportamiento de agrupamiento parece ser una medida valiosa del estrés que parece reflejar la valencia afectiva (es decir, positiva/negativa) –un componente clave de la evaluación del bienestar54– con efectos negativos. afecto que conduce a un afecto más alto y positivo a una densidad de cardúmenes más baja. Por lo tanto, los efectos de la excitación sobre los cambios de comportamiento grupales deberían ser un área de enfoque futura para determinar si las respuestas grupales (a diferencia de las individuales o diádicas) al estrés pueden permitir una sensibilidad más matizada.

Todos los datos presentados en este documento estarán disponibles en un repositorio de acceso abierto inmediatamente después de su aceptación.

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Este trabajo fue financiado por los NC3R (NC/P001289/1).

Facultad de Ciencias de la Vida, Universidad de Lincoln, Lincoln, LN6 7DL, Reino Unido

Tanja K. Kleinhappel, Thomas W. Pike y Oliver HP Burman

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Todos los autores contribuyeron al diseño del estudio. TKK realizó los experimentos y analizó los datos. Todos los autores escribieron y revisaron el manuscrito.

Correspondencia a Oliver HP Burman.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Kleinhappel, TK, Pike, TW & Burman, OHP Los cambios en el comportamiento grupal en respuesta a un entorno preferido reflejan un afecto positivo. Representante científico 13, 10576 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-37763-0

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Recibido: 10 de marzo de 2023

Aceptado: 27 de junio de 2023

Publicado: 29 de junio de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-37763-0

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